O Museu do Tribunal de Contas da União foi criado pela portaria n.º 19, de 27 de fevereiro de 1970, com o objetivo de preservar a memória da instituição. Localizava se na sala 211, na então sede deste Tribunal, hoje anexo do Ministério da Justiça, na Esplanada dos Ministérios. Seu acervo era composto, predominantemente, por móveis antigos.
Ocupou, na sede atual, as dependências da Biblioteca de maneira informal. Foi, então, desativado, algum tempo depois de sua criação, pela falta de espaço físico para os trabalhos da área fim do Tribunal.
Após a realização de obras de ampliação da Corte de Contas, o Presidente do TCU, Ministro Valmir Campelo determinou sua reinstalação. Desta feita, porém, com as características peculiares da museologia moderna que faz os museus institutos de preservação da memória de forma dinâmica e interativa.
Assim, por meio da portaria n.º 210/2004, foi restabelecido o Museu do Tribunal de Contas da União, localizado no edifício sede, térreo, com cerimônia de reinauguração realizada em 10 de novembro de 2004, com a seguinte estrutura física:
- Sala de exposição do Museu - térreo do edifício sede.
- Serviço administrativo - sala 324 do mesmo edifício.
- Reserva técnica – subsolo do edifício sede - em processo de reestruturação.